background image

GEOLOGICA CARPATHICA

, JUNE 2017, 68, 3, 207 – 228

doi: 10.1515/geoca-2017-0016

www.geologicacarpathica.com

Calcareous nannoplankton and foraminiferal response to 

global Oligocene and Miocene climatic oscillations:  

a case study from the Western Carpathian  

segment of the Central Paratethys 

KATARÍNA HOLCOVÁ 

Institute of Geology and Palaeontology, Charles University, Albertov 6, 128 43 Praha 2, Czech Republic; holcova@natur.cuni.cz 

(Manuscript received August 23, 2016; accepted in revised form November 30, 2016)

Abstract: The reactions of foraminiferal and calcareous nannoplankton assemblages to global warming and cooling 

events in the time intervals of ca. 27 to 19 Ma and 13.5 to 15 Ma (Oligocene and Miocene) were studied in subtropical 

epicontinental seas influenced by local tectonic and palaeogeographic events (the Central Paratethys). Regardless of 

these local events, global climatic processes significantly influenced the palaeoenvironment within the marine basin. 

Warm intervals are characterized by a stable, humid climate and a high-nutrient regime, due primarily to increased 

 continental input of phytodetritus and also locally due to seasonal upwelling. Coarse clastics deposited in a hyposaline 

environment  characterize  the  marginal  part  of  the  basin.  Aridification  events  causing  decreased  riverine  input  and 

 consequent nutrient decreases, characterized cold intervals. Apparent seasonality, as well as catastrophic climatic events, 

induced stress conditions and the expansion of opportunistic taxa. Carbonate production and hypersaline facies 

 characterize the marginal part of the basins. Hypersaline surface water triggered downwelling circulation and mixing of 

water masses. Decreased abundance or extinction of K-specialists during each cold interval accelerated their speciation 

in the subsequent warm interval. Local tectonic events led to discordances between local and global sea-level changes 

(tectonically triggered uplift or subsidence) or to local salt formation (in the rain shadows of newly-created mountains). 

Keywords: climate, foraminifera, calcareous nannoplankton, Oligocene, Miocene, Central Paratethys.

Introduction

The major Miocene cooling events in the Early and the late 

Middle Miocene can be correlated with two episodes of 

 deci duous tree appearances in the Western Carpathian area 

 (Planderová  1990): 

(1) A brief event at the Oligocene/Miocene boundary, with 

increases of Ulnus, Alnus and Betula, which coincides with the 

global Mi-1 event, lasting approximately 250 ka around the 

Oligocene/Miocene boundary (23.03 Ma) (Zachos et al. 2001). 

The stomatal index data indicate a rapid increase in atmo-

spheric carbon dioxide at 22.95 Ma, followed by a more 

 gradual  decrease  (Kürschner  et  al.  2008).  The  cooling  was 

connected with an increase in seasonality, as shown by palaeo-

climate analysis based on plant macrofossils. In the study area 

(the Pannonian domain), cooling, especially of the coldest 

months, was documented by Erdei et al. (2007), who finds 

sub-zero winter temperatures. Aridity is indicated, based on 

leguminous elements (Erdei et al. 2007). The subsequent 

warming corresponds to the reappearance of palms from the 

genera  Arecipites, Myricipites, etc. (Planderová 1990). 

 Ozdínová  &  Soták  (2014)  documented  this  warming  in  the 

NP25 calcareous nannoplankton zone from foraminiferal and 

calcareous nannoplankton assemblages. Grunert et al. (2015) 

interpreted the following cooling to coincide with the NN1 

and lower part of the NN2 Zones (to the FO of H. ampliaperta

based on oscillations in stable oxygen isotope values. 

(2) The Middle Miocene event represents the beginning of 

the Middle and Late Miocene gradual environmental and 

 climatic  changes  known  as  the  MMCT  (= Middle  Miocene 

Climate Transition) (Holbourn et al. 2005). The cooling can be 

correlated with the Mi-3 global events (Mi-3a event 14.3 Ma, 

Mi-3b event 13.8 Ma; Gradstein et al. 2012). In terrestrial 

 climates, the transition from the MMCO (= Middle Miocene 

Climate Optimum 15 Ma; Gradstein et al. 2012) to the MMCT 

is characterized by an increase in the mean annual range of 

temperatures, primarily due to decreasing cold month tem-

peratures (Bruch et al. 2010), and increased seasonality is 

principally expressed in the seasonality of precipitation 

(Doláková et al. 2014). In the study area, climatic instability 

was connected with the appearance of small carbonate bodies 

(Holcová et al. 2015) as a consequence of the Langhian aridi-

fication events, which were described from the Mediterranean 

area at 15.074 Ma and 14.489 Ma (Hüsing et al. 2010). Fin-

dings of pollen grains of herbs and heliophilous plants, such as 

Poaceae, Asteraceae, Caryophyllaceae, Chenopodiaceae, 

OleaBuxus and Ephedra, also indicate the existence of more 

open and drier areas at that time in the studied area. 

Regardless of these climatic fluctuations, the studied area 

was located in the subtropical zone during the latest Oligocene 

to Middle Miocene (Planderová 1990; Böhme et al. 2010).

background image

208

HOLCOVÁ

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

In epicontinental seas, the impact of global climatic changes 

may be influenced by local palaeogeographic events triggered 

by local tectonic and volcanic processes. The following local 

processes may have influenced global climatic oscillations in 

the study area: during the middle part of the Oligocene, the 

Paratethys returned to open marine conditions. Tropical water 

incursion from the Indian Ocean, which was described around 

the Oligocene/Miocene boundary (Rögl 1999), could locally 

minimize the impacts of global cooling. 

The culmination of the MMCO was characterized by a large 

marine transgression affecting the entire circum-Mediterra-

nean area, including the Central Paratethys (Rögl 1999; Popov 

et al. 2004; Kováč et al. 2007; Piller et al. 2007). The trans-

gression enabled the incursion of warm Indo-Pacific water 

into the Paratethys. Moreover, the Central Paratethyan Basin 

was at that time strongly influenced by the so-called “Styrian 

phase” of tectonic and volcanic activity (Rögl 1998). 

The aim of this work is to analyse the specific imprint of 

global climatic events on the subtropical epicontinental sea,  

as characterized by local oscillations in sea-water chemistry 

and/or nutrient content. In littoral to upper bathyal environ-

ments, sensitivity of ecosystems to sea-level oscillations can 

be expected; however, local sea-level cycles can differ from 

global ones due to tectonic influence. It is also expected that 

tectonic and volcanic activity can change geomorphology, 

seafloor topography and seaways connecting the Central 

 Paratethys with surrounding areas, which could influence 

 regional atmospheric circulation, the origin and circulation of 

water masses, and eventually local mesoclimate. 

To determine climatic events based on oxygen and carbon 

isotopic data in the study area is problematic due to the small 

water body of the Paratethys and its restrictions in circulation 

to the world ocean causing local oscillations in water chemis-

try. In the Middle Miocene of the Carpathian Foredeep, the 

stable isotope record reflects more salinity than temperature 

oscillations (Scheiner 2015). Furthermore, the foraminiferal 

tests from the Oligo-Miocene “Schlier” are recrystallized and 

unsuitable for isotopic analysis. Therefore, two pronounced 

cooling events (the Oligo-Miocene and Middle Miocene 

 cooling) were identified from the palaeobotanical interpre-

tation (mainly palynological data; e.g., Planderová 1990; 

Doláková et al. 2014). Foraminiferal and calcareous nanno-

plankton events were used to increase resolution of the record 

based on the terrestrial plants around these cooling events by 

providing further subdivision of the time interval of the cooling 

event. Statistically significant differences in the composition 

of foraminiferal and calcareous nannoplankton assemblages 

were defined and used for palaeoenvironmental interpre tation. 

Finally, points at which palaeoenvironmental changes and 

global climatic events coincide, are paid further attention in 

the discussion.

Regional setting 

The area of the Central Paratethys examined in this study 

includes the Pannonian Basin system and the Carpathian Fore-

land basins (Seneš 1961; Fig. 1).

The Late Oligocene/Early Miocene climatic oscillations 

have been studied in the northern region of the Buda Basin 

(local geomorphological unit called the “South Slovak  Basin”), 

which is a part of the Pannonian basin system. The strati-

graphy, lithostratigraphy and sedimentology of this area were 

summarized in Vass (1995), Vass et al. (1979, 1993) and Vass 

Fig. 1. Locations of studied sections.

background image

209

NANNOPLANKTON AND FORAMINIFERAL RESPONSE TO CLIMATIC OSCILLATIONS

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

& Elečko (1989). The succession starts with dark grey siltstones 

to claystones with evenly distributed CaCO

(14.2–18.3 %). 

They are overlain by monotonous calcareous siltstones to fine 

sandstones with mica and phytodetritus at dominant bedding 

surfaces (“Schlier”) within the basin infill. Glauconite-rich 

 intercalations and horizons with increased CaCO

3

 were recor-

ded in the transitional intervals between these lithotypes. In the 

marginal part of the basin, lagoonal evaporites (dolomite, 

 anhydrite) were deposited (Vass et al. 1979). The overlying 

siltstones vary in silt and clay content, shell debris, intensity of 

bioturbation, and CaCO

3

 content, which oscillates between 1.1 

to 49.2 % (Vass et al. 1979, 1993; Vass & Elečko 1989). More 

variegated lithology was recorded in marginal facies, where 

organodetrital carbonate bodies are replaced by conglomerates 

and deltaic deposits (Vass et al. 1979, 1993; Vass & Elečko 

1982, 1989; Šutovská-Holcová et al. 1993; Vass 1995). 

The Middle Miocene samples have been collected from 

 sections in the Carpathian Foredeep. The Early to Middle 

Miocene Carpathian Foredeep is a peripheral foreland basin 

that developed from the subsurface loading of the Alpine– 

Carpathian orogenic belt on the passive margin of the Bohemian 

Massif. The Carpathian Foredeep exhibits striking lateral 

varia tions in basin width, depth, and stratigraphy of deposits, 

along with variations in the pre-Neogene basement composi-

tion and tectonic subsidence. The basin continued to the south 

(the Alpine Foredeep/Alpine Molasse Zone) and to the NE 

(Polish part of the Carpathian Foredeep) (Oszczypko 1998; 

Nehyba & Šikula 2007; Nehyba et al. 2008). The pelitic sedi-

ments (“Tegel”) with sandstone intercalations and biohermal 

bodies strongly dominate the basin volumetrically. These 

mudstones vary in silt and clay content, shell debris, intensity 

of bioturbation and sedimentary structure. The mudstones are 

interpreted as dominantly outer shelf deposits or hemipela-

gites (Papp et al. 1978; Nehyba et al. 2008). 

Materials and methods

The studied material originates from six boreholes from the 

South Slovak Basin (Oligocene/Miocene interval): LR-9, 

 LR-10 (Šutovská 1987), LR-2, EH-1, EH-2, ČO-1 (marginal 

 deltaic facies; Šutovská-Holcová et al. 1993), two parastrato-

type sections (Budikovany and Bretka) of the local Egerian 

stage (Báldi & Seneš 1975), five boreholes from the Carpa-

thian Foredeep (Middle Miocene): RY-1 (Kopecká 2012), 

ZIDL-1 and ZIDL-2 (Doláková et al. 2014), LOM-1 (Holcová 

et  al.  2015),  OV-1  (Nehyba  et  al.  2016)  and  one  from  the 

 Danube Basin: ŠO-1 (Papp et al. 1978)  (Fig. 1). Lithology, 

location and biostratigraphical correlation of the studied 

 sections are given in Fig. 2. In total, 182 samples from the 

Lower Miocene and 246 samples from the Middle Miocene 

were analysed. 

Foraminifera were studied in the 63 to 2000 μm fractions. 

Approximately 200 to 300 specimens of foraminifera from 

each sample were determined and their abundances were used 

for statistical analysis. The calcareous nannoplankton was 

studied in the same samples as the foraminifera. The abun-

dance of nannoplankton was expressed semiquantitatively as 

the number of specimens in the visual field of the microscope 

(Zágoršek et al. 2007). Approximately 200 to 500 specimens 

of calcareous nannoplankton were determined from individual 

samples and used for further statistical analysis. 

Foraminiferal, as well as calcareous nannoplankton assem-

blages were statistically analysed using the software PAST 

developed for palaeontologists (Hammer et al. 2001). For 

grouping samples non-metric multidimensional scaling 

(n-MMDS) was used; Kruskal-Wallis tests were applied for 

testing differences between biostratigraphically distinguished 

intervals, and relations among individual taxa were quantified 

by Spearman’s correlation coefficient.

Results

Calcareous nannoplankton and planktonic foraminiferal 

biostratigraphical events

Biostratigraphical events around the Oligocene/Miocene 

boundary

The succession of bioevents from the broader Oligocene/

Miocene boundary interval in the study area was synthesized 

by  Holcová  (2001,  2005),  Ozdínová  &  Soták  (2014)  and 

Grunert et al. (2015). 

(1) The interval between the last occurrence (LO) of Globo-

rotalia opima (dated at 26.9 Ma in the global ocean; Gradstein 

et al. 2012) and the first occurrence (FO) of Globigerinoides 

primordius (dated at 26.1 Ma in the global ocean; Gradstein et 

al. 2012) can be correlated in the study area with lithological 

change from dark-grey claystones to light grey siltstone to 

sandstone (“Schlier”). 

In contrast to the biostratigraphic events, the change in 

litho logy is very distinct and can be used as a correlation 

 horizon if the position of the FO Globigerinoides primordius 

is unclear. Though dates of biostratigraphical events in the 

Central Paratethys may not exactly coincide with the record of 

the global ocean, this interval likely corresponds to the period 

of  global  warming  between  26.5  and  25.2  Ma  (Pekar  et  al. 

2005; Villa  &  Persico  2006). This  warming  event  from  the 

same level was also described by Ozdínová & Soták (2014) in 

the studied area.

 (2) The last common occurrence (LCO) of Reticulofenestra 

bisecta. The LO of this species is often used to approximate 

the Oligocene/Miocene boundary (Berggren et al. 1995; Young 

1998; Ozdínova & Soták 2014). However, rare reworked speci-

mens of R. bisecta occur commonly in the Lower  Miocene of 

the Pannonian Basin (NN2 to NN4 Zones;  Holcová 2005). 

Therefore, only the last continuous occurrence of R.   bisecta 

was used as a biostratigraphical marker. The event is dated to 

23.1 Ma in the global ocean agreeing with the global Mi-1 

cooling event (23.2 Ma; Gradstein et al. 2012). Though the age 

of the LCO of R. bisecta in the Central Paratethys may differ 

background image

210

HOLCOVÁ

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

from the world ocean, the cooling around this event has been 

established by Planderová (1990) in the South Slovak Basin. 

(3) The FO of Helicosphaera scissura and the FO of 

 Discoaster druggii are isochronous events in the Central Para-

tethys (Holcová 2005). Helicosphaera scissura is, however, 

more abundant and its FO is more easily determined. 

(4) The FO of Helicosphaera ampliaperta is a well defined 

event in the Central Paratethys (Holcová 2002, 2005).  I

n the 

Fig. 2a. Biostratigraphic correlations, lithology and sampled intervals of studied sections — Oligocene–Miocene boundary interval.

background image

211

NANNOPLANKTON AND FORAMINIFERAL RESPONSE TO CLIMATIC OSCILLATIONS

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

Fig. 2b. Biostratigraphic correlations, lithology and sampled intervals of studied sections — Middle Miocene.

background image

212

HOLCOVÁ

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

Mediterranean region, the event was dated to approximately 

20 Ma (Fornaciari 

Rio 1996).

 

Events (3) and (4) approximately correlate with the dis-

appearance of deciduous forests in the study area (Planderová 

1990) which can be interpreted as warming. Elsewhere in the 

Central Paratethys area (the North Alpine Foreland Basin), 

a carbon isotope excursion indicating the cooling event was 

recorded between the FO of Helicosphara  carteri and the  

FO of H. scissura (Grunert et al. 2015), supporting the use  

of the FO of H. scissura as a marker of the beginning of 

 warming. 

Based on these events, the studied sections were subdivided 

into the following intervals (Fig. 2a):

The Oligocene interval Oli-1 ranges from the base of the 

studied sections to the FO of Globigerinoides primordius 

whereas lithology changes from dark claystones to light silt-

stones marking the beginning of the interval Oli-2 that ends 

with the LCO of Reticulofenestra bisecta.  The top of the 

 Miocene interval Mio-1 is defined by the FO of Helicosphaera 

scissura and/or the FO of Discoaster druggii and is overlain 

by interval Mio-2 ending with the FO of Helicosphara ampli-

aperta. Intervals Oli-2 and Mio-1 are lithologically uniform. 

Around the Mio-1/Mio-2 boundary, the marginal limestone 

bodies ware replaced by marginal coarse clastics.   

The early Middle Miocene biostratigraphical events 

The dates of the Middle Miocene bioevents in the world 

ocean (Gradstein et al. 2012) differ from the astronomically 

calibrated dates from the Mediterranean area (Abdul Azis et 

al. 2008). Due to the communication of the Central Para-

tethyan Sea with the Mediterranean (Rögl 1998), correlation 

with the Mediterranean dates is more suitable. 

(1) The FO of Orbulina suturalis is dated in the Mediterra-

nean area to 14.5–14.6 Ma; (Iaccarino et al. 2011) and in the 

Central Paratethys to 15.03–14.2 Ma (Hohenegger et al. 

2009a; Selmeczi et al. 2012; de Leeuw et al. 2013). Although 

some dating may not be fully accurate, all these ages 

 correspond to a period slightly after the culmination of the 

MMCO.  

(2) The use of the LCO of Helicosphaera waltrans was prio-

ritized over using of its LO due to the common occurrence of 

reworked individuals. Dating of the event to 14.38 Ma can be 

approximated from the base of the Soos drill in which  

H. waltrans was not recorded (Hohenegger et al. 2009b).  

On the other hand, H. waltrans was recorded in a horizon 

 

radiometrically dated to 14.39 Ma (the Styrian Basin; 

 Hohenegger et al. 2009a), which indicates that the event had to 

occur at approximately 14.38 Ma which agrees with the dating 

of this event in the Mediterranean (14.357 Ma; Abdul-Azis et 

al. 2008). The upper boundaries of all studied sections are 

 erosive.  However,  Sphenolithus heteromorphus occurs in all 

samples, which indicates an age younger than 13.5 Ma for the 

upper boundary of the studied interval. 

In the Middle Miocene, two intervals were studied (Fig. 2b): 

the MM-1 interval is defined by the FO of Orbulina (base) and 

LCO of Helicosphaera waltrans (top) and the MM-2 interval 

ended with the erosive boundary with Sphenolithus hetero-

morphus occurrence.

Distribution of foraminiferal and calcareous nannoplankton 

taxa in biostratigaphically defined intervals

The Late Oligocene/Early Miocene results of the n-MMDS 

showed differences between Oligocene and Miocene calca-

reous nannoplankton assemblages (Fig. 3a) which statistically 

significantly differ in the values of the first coordinate  

(Fig. 3b). The “core” samples from the Mio-2 interval indicate 

high similarity among the majority of assemblages from this 

interval (Fig. 3a). 

Benthic foraminiferal assemblages from the Miocene are 

highly variable in comparison with Oligocene ones (Fig. 3c). 

The values of the first coordinate differentiate assemblages 

from the Mio-2 interval from older ones (Fig. 3d). 

The box plots supported by Kruskal-Wallis tests (Fig. 3e) 

show that assemblages from the Oli-1 interval differ in having 

higher abundances of Uvigerina spp., the Gyroidina–Gyroido-

inoides-group, and miliolids. In both Oligocene intervals, the 

highest relative abundances of Helicosphaera euphratis and 

Cyclicargolithus floridanus were recorded. The Oli-2 interval 

is characterized by abundant Coccolithus pelagicus, Pullenia, 

and Melonis, monoserial lagenids, and tubular agglutinated 

foraminifera. The Mio-1 interval differs from other intervals 

by an increase in Bolivina spp. without sculpture; markedly 

increased  Reticulofenestra minuta, and the Cassidulina–

Globo cassidulina group also remained high in the Mio-2 

 interval. In this interval, the variability of cibicidoid abun-

dances also increased, relative abundances of Cyclicargolithus 

floridanus decreased and large Helicosphaera euphratis nearly 

disappeared. The Mio-2 interval is characterized by increases 

in the abundances of large endemic Reticulofenestra excavata

Discoaster spp., Helicosphaera scissura, and the benthic 

 foraminiferal  genera  Ammonia,  Elphidium,  and  Porosonion

The Oli-1 and Mio-1 intervals are associated with increased 

abundances of Lenticulina spp., while abundances of Nonion 

commune and Pontosphaera multipora increased in the Mio-2 

and Oli-2 intervals.

Relations between taxa characteristic for the Oligo-Miocene 

intervals were enumerated using statistically significant 

 correlations among relative abundances of taxa (Fig. 4): 

(1) Hoeglundina, Uvigerina and Gyroidina co-occur with 

Reticulofenestra bisecta and characterize the Oli-1 interval. 

Lenticulina spp. also correlates with this group, but the genus 

occurs in the Oli-1 and Mio-1 intervals. 

(2) Miliolids, abundant in the Oli-1 interval, positively 

 correlate  with  Braarudosphaera bigelowi

(3)  Melonis, Pullenia, monoserial lagenids, and  tubular 

 agglutinated foraminifera co-occur with Coccolithus pela-

gicus, Helicosphaera euphratis and Pontosphaera multipora

this group of taxa dominated in the Oli-2 interval. Relative 

 abundances  of  Nonion commune also correlate with this group, 

though the species is abundant also in the Mio-2 interval. 

background image

213

NANNOPLANKTON AND FORAMINIFERAL RESPONSE TO CLIMATIC OSCILLATIONS

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

Fig. 3. Differences between late Oligocene to early Miocene benthic foraminiferal and calcareous nannoplankton assemblages from bio-

stratigrafically defined Oli-1, Oli-2, Mio-1 and Mio-2 intervals: a — classification of calcareous nannoplankton assemblages using non-Metric 

Multidimensional Scaling (n-MMDS), b — statistically significant differences of values of the first coordinate from plot a; c — classification 

of benthic foraminifera assemblages using n-MMDS, d — statistically significant differences of values of the first coordinate from plot c;  

e —  statistically significant differences in relative abundances of benthic foraminiferal and calcareous nannoplankton taxa from Oli-1, Oli-2, 

Mio-1 and Mio-2 intervals.

background image

214

HOLCOVÁ

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

(4)  Bolivina spp., characteristic of the Mio-1 interval, 

 correlate with taxa abundant in both Miocene intervals: 

 Cassidulina,  Reticulofenestra minuta and R. haqii.  Bolivina 

spp. are also contemporary with Lenticulina spp., which 

 dominates in the Oli-1 and Mio-1 intervals. 

(5) The group of genera Elphidium, Ammonia, Porosononion 

and  Thoracosphaera  spp.  characterizes the  Mio-2 interval. 

Moreover,  Cassidulina co-occurs with these genera but is 

common in both Miocene intervals. 

In the Oligocene-Early Miocene interval planktonic fora-

minifera are rare (up to 20 %) and poorly preserved; assem-

blages can therefore be characterized only qualitatively. 

 Globigerinoides primordius appeared at the beginning of the 

Oli-2 interval, dominated by 4-chambered Globigerina  spp.  

The Mio-1 interval is characterized by small 5-chambered 

 globigerinids. In the Mio-2 interval, four-chambered globige-

rinids reappeared and the FO of Globigerinoides trilobus is 

observed.

The Middle Miocene climatic events

The n-MMDS showed a larger variability of benthic, as well 

as planktonic foraminiferal and calcareous nannoplankton 

 assemblages during the MM-2 interval in comparison with the 

MM-1 interval (Fig. 5a–c). The MM-2 interval is charac-

terized by a bimodal distribution of assemblages whereas 

 assemblages from the MM-1 interval are less dispersed.  

The most pronounced similarity is found for planktonic fora-

minifera from the MM-1 interval, which are concentrated into 

a compact “core” group in the plot of the n-MMDS coor-

dinates (Fig. 5b). 

Box plots supported by Kruskal-Wallis tests (Fig. 5d) 

showed higher relative abundances of monoserial lagenids, 

Melonis, Pullenia, Nonion commune, Bulimina spp., 4-cham-

bered  Globigerina bulloides-G. praebulloides group, Globi-

gerinella regularis,  and large Helicosphaera  spp. (>7 µm)  

in assemblages from the MM-1 interval. Asterigerinata 

 planorbis,  Elphidium spp., Cibicidoides spp., Cassidulina, 

Globocassidulina, miliolids, large foraminifera (mainly 

 Amphistegina spp.), Ammonia spp., biserial agglutinated, 

Paragloborotalia mayeri, 5-chambered Globigerina ottnan-

giensis and Turborotalita quinqueloba, Reticulofenestra haqii, 

Umbilicosphaera jafari,  and  reworked Palaeogene taxa 

reached higher abundances in the MM-2 interval, while 

 relative abundances of Reticulofenestra minuta were more 

varied (Fig. 5d).

The Spearman coefficient enables us to express the follo-

wing relations among relative abundances of foraminifera and 

calcareous nannoplankton taxa (Fig. 6): 

(1) Strong positive correlations among Asterigerinata 

 planorbis,  Elphidium spp., large foraminifera, Cassidulina 

spp., Cibicidoides spp., Ammonia sp., and miliolids from the 

MM-2 interval. Reticulofenestra minuta, 5-chambered Turbo-

rotalita quinqueloba and Globigerina ottnangiensis, plexus of 

very small Globigerina spp. (<100 µm), Globorotalia mayeri, 

and Bolivina spp. can also be added to this group.

(2) The MM-1 interval is characterized by a group com-

posed of Nonion commune, 4-chambered Globigerina prae-

bulloidesG. bulloides group,  Globigerinella regularis, and 

large Helicosphaera spp. (mainly H. waltrans and H. carteri). 

(3) A group of taxa positively correlated with Globigeri-

noides spp. and Orbulina suturalisPraeorbulina  circularis 

was recorded in both intervals, and co-occurs with: (i) Globo-

rotalia bykovaye, Uvigerina sppand Lenticulina spp. in both 

intervals; (ii) monoserial lagenids, Melonis,  Pullenia, and 

Coccolithus pelagicus in the MM-1 interval; and (iii) aggluti-

nated foraminifera (biserial), Hansenisca, Umbilicosphaera 

jafari and Reticulofenestra haqii in the MM-2 interval.

 

Calcareous nannoplankton events in relation to climatic 

 oscillations

The most prominent changes during the Mio-1 interval   

(Fig. 7) included a decrease in Cyclicargolithus floridanus and 

an increase of Reticulofenestra minuta. Extinctions of the 

 

largest reticulofenestrids (Cyclicargolithus abisectus and 

 Reticulofenestra bisecta) can be correlated with the beginning 

Fig. 4. Statistically significant (p < 0.05) correlations among relative 

abundances of benthic foraminiferal and calcareous nannoplankton 

taxa, enumerated by Spearman correlation coefficient, from the late 

Oligocene to early Miocene. Groups of taxa with high correlation 

 coefficients and their affinities to Oli-1, Oli-2, Mio-1 and Mio-2 inter-

vals are indicated.

background image

215

NANNOPLANKTON AND FORAMINIFERAL RESPONSE TO CLIMATIC OSCILLATIONS

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

of the Mio-1 interval, although the exact extinction level is 

hard to determine due to reworking. During the subsequent 

Mio-2 interval, the extinct large reticulofenestrids are substi-

tuted by large endemic Reticulofenestra excavata, and the 

abundance of R. minuta declined (Fig. 7b). The percentage of 

large  Helicosphaera euphratis also decreased during the 

 Mio-1 interval, whereas that of the new taxon H. carteri 

 increased. In the following Mio-2 interval, new large helico-

sphaeras appeared: first H. scissura, then H. ampliaperta  

(Fig. 7b).

Changes in calcareous nannoplankton assemblages during 

the Middle Miocene are less prominent than in the Oligocene/

Miocene interval.  Similarly to the Mio-1 interval, abundances 

of large reticulofenestrids (R. excavata, C. floridanus) decrea-

sed during the MM-2 interval (Fig. 8a, b). Additionally, abun-

dance of large helicosphaeras, characteristic for the MM-1 

 interval (alternating horizons with H. waltrans and H. carteri), 

gradually subsided and abundance of small H. walbersdor-

fensis increased in the MM-2 interval (Fig. 8c, d). 

Interpretation and discussion 

Transition between the Oli-1 and Oli-2 intervals (ca 26.5Ma; 

Fig. 9a)

As was discussed above, the Oli-1/Oli-2 boundary interval 

may be correlated with the global late Oligocene warming 

 recognized by an increase in temperate-water taxa starting at 

26.5 Ma (Vila & Persico 2006) or the appearance of a warm 

deep-water  mass  between  26.5  and  25.2  Ma  (Pekar  et  al. 

2005). Then the Oli-1 interval represents the end of the 

 Oligocene  cooling. 

In the study area, nanno- and microfossils together with the 

dark claystones of the Oli-1 interval enable the interpretation 

of high nutrients and an O

2

-depleted environment at the sea 

floor during the cold interval. The genera Uvigerina and 

 Gyroidina, characteristic of this lithotype, typify regions of 

high organic productivity and a sustained flux of organic 

 matter to the sea floor as the most important factor controlling 

their distribution (Caralp 1989; Hermelin 1992; Sjoerdsma & 

van  der  Zwaan  1992;  Miao  &  Thunell  1993;  Sen  Gupta  & 

Machain-Castillo 1993; Rathburn & Corliss 1994). Moreover, 

Uvigerina is a traditional indicator of oxygen-depleted 

 

water (Kaiho 1994; Murray 2006). Gyroidina is interpreted as 

an epifaunal detritivore occurring at the sediment-water inter-

face (Murray 2006). Oxygen and carbon stable isotopic values 

(Scheiner 2015) showed a similarity between the life habitats 

of Gyroidina and that of Melonis, both preferring high organic 

productivity areas (Thomas et al. 1995). Large Lenticulina 

spp., another abundant benthic genus, are considered to be 

a high-oxygen-consuming epifaunal element (Kaiho 1994; 

van der Zwaan et al. 1999). However, the oxygen require-

ments of Lenticulina are classified inconsistently: after the 

morphotype analysis of Rosoff & Corliss (1992) and Kouwen-

hoven & Van der Zwaan (2006) Lenticulina species were con-

sidered oxyphilic, while Kaiho (1994) classified Lenticulina 

spp. as suboxic indicators. This discrepancy agrees with its 

opportunistic character, as interpreted since the Jurassic (Peryt 

&  Lamolda  1996;  Reolid  &  Martínez-Ruiz  2012),  and 

 Lenticulina may live in oxic, as well as dysoxic, environments. 

However, horizons with large Lenticulina wedged between 

sediments dominated by Uvigerina and Gyroidina may indi-

cate perhaps an increase in oxygen content followed by its 

 decrease. In any case, the oxygen content at the sea floor 

 varied, though a hypoxic palaeoenvironment rich in nutrients 

prevailed with occasional episodes of oxygen increase. 

In the surface water, Cyclicargolithus floridanus dominant 

during the Oli-1 interval (together with Cyclicargolithus 

 abisectus), was previously considered to be an indication of 

temperate water (Wei & Wise 1990). However, its temperature 

affinity was questioned by Persico & Villa (2004). The species 

was more likely eurytopic, thriving under a large spectrum of 

environments (Shcherbinina 2010). It also confirms the obser-

vations of Sachsenhofer et al. (2010), who recorded blooms of 

Cyclicargolithus floridanus in both the organic-rich zone and 

the overlying organic-poor formation. The characteristic 

calca reous nannoplankton genus Thoracosphaera is a general 

proxy for oligotrophy or stratification (Höll et al. 1998; Vink 

2004). Isotopic ratios for the common planktonic foraminifera 

group paragloborotaliids indicate that Oligocene represen-

tatives calcified in the upper-thermocline depth (Poore  & 

 Matthews  1984

;

 Wade et al. 2009). All these data confirm 

stratification of the water column with oscillation of palaeo-

environmental parameters in the surface layer. A clear indi-

cator of the quantity of nutrients in the upper part of the water 

column is absent.

Marginal facies are characterized by miliolids, mainly Quin-

queloculina spp., representing epifaunal genera often living on 

plants and tolerating salinity increases (Murray 2006). Milio-

lids are accompanied by Braarudosphaera bigelowi, which 

also indicates fluctuating salinity conditions (Bartol et al. 

2008). It agrees well with the occurrence of evaporites (Vass et 

al. 1979), all of which confirm salinity increase in the margi nal 

part of the basin, probably as a consequence of low rainfall. 

Aridity is also expected from the high abundance of micro-

fossils in the sediment, caused rather by low terrigenous input 

than by high primary productivity.

The lithological change from dark grey claystones to light 

grey siltstones with glauconite-rich and carbonate intercala-

tions at the base (Vass et al. 1993) can be correlated with 

a change in the abundance and preservation of foraminiferal 

tests at the Oli-1/Oli-2 interval boundary. Abundant, large, 

well-preserved tests with pyrite infilling were substituted  

by less abundant, smaller foraminifera (Holcová 2001).  

The absence of pyrite infilling reflects an increase of oxygen 

content in the sediment caused by a regional palaeogeographic 

change from an isolated to an open marine basin (Báldi 1986; 

Rögl 1998; Popov et al. 2004). Glauconite and carbonate 

accumu lation at the base of siltstones already indicates oxyge-

nated to mildly reducing marine environments and continuing 

very low sedimentation rates (McRae 1972; Odin & Matter 

background image

216

HOLCOVÁ

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

Fig. 5. Differences between the Middle Miocene foraminiferal and calcareous nannoplankton assemblages from biostratigraphicaly defined 

MM-1 and MM-2 intervals; a–c: classification of assemblages using non-metric multidimensional scaling (n-MMDS): a — calcareous 

 nannoplankton,  b — planktonic foraminifera; c — benthic foraminifera; d — statistically significant differences in relative abundances of 

foraminiferal and calcareous nannoplankton taxa from MM-1 and MM-2 intervals.

background image

217

NANNOPLANKTON AND FORAMINIFERAL RESPONSE TO CLIMATIC OSCILLATIONS

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

1981;  Amorosi 1997). The subsequent decrease in forami-

niferal abundance might reflect increased sediment input 

caused by climatic change from an arid to a humid climate.  

Oli-2 interval (26.5 to 23.1 Ma; Fig. 9b)

Based on local palynological data, the Oli-2 interval repre-

sents a warm subtropical condition without arctotertiary 

 elements (Planderová 1990). Though timing of biostrati-

graphic events marking the boundaries of this interval in the 

world ocean and the Central Paratethys can differ, correlation 

with the global late Oligocene warming is generally expected 

(26.5 to 23.1 Ma; Pekar et al. 2005; Gradstein et al. 2012). 

Helicosphaera spp., with a peak at the base of the interval, 

has an affinity to warm mesotrophic to oligotrophic water and 

high light intensities (Knappertsbusch 1993; Ziveri et al. 1995, 

2004; Haidar & Thierstein 2001). The horizon may indicate 

a palaeogeographic event — an influx of warm, oceanic water 

after the reopening of communication between the Paratethys 

and the Indo-Pacific realm (Rögl 1998) connected with the 

oxygenation of the bottom water. Rögl (1998, 1999) dated this 

incursion to the Oligocene/Miocene boundary; our data show 

a slightly older age for this event (upper Oligocene, NP25 

Zone). Later, the abundance of the high-nutrient marker 

 Coccolithus pelagicus (Okada & McInyre 1979; Winter et al. 

1994; Cachao & Moita 2000) increased. This may correspond 

to an increase in terrigenous nutrients as a result of increased 

precipitation.

The quality of the surface water is also indicated by the 

planktonic foraminifera. The Upper Oligocene Globigerina 

bulloides-like tests, dominating the studied samples, have 

δ 

18

O values among the lightest of the assemblage, indicating 

a shallow mixed layer habitat for these foraminifera as well. 

However,  the  δ 

13

C signal suggests a symbiotic association 

with dinoflagellates (Poore & Matthews 1984

); therefore the 

Upper Oligocene Globigerina bulloides group may not neces-

sarily

 indicate strongly eutrophic areas as the 

modern plank-

tonic foraminifera Globigerina ex gr. bulloides (Schiebel et al. 

1997).The isotopic ratios of the new species Globigerinoides 

primordius are very similar to those of Globigerina  cf. 

 bulloides  in the same size fraction, pointing to a similar 

mixed-layer and symbiotic life habit (Poore & Matthews 1984

;

 

Wade et al. 2009). Therefore, the coexistence of these species 

in the upper Oligocene cannot indicate seasonal alternation of 

mixed and stratified water, as in Recent assemblages, and only 

mixed water can be inferred. The appearance of new globi-

gerinid forms with secondary apertures on the spiral side is 

considered to be a response to the Late Oligocene warming 

(Jenkins 1973).

Melonis, Pullenia, and Nonion commune, characterizing 

sea-floor conditions during the Oli-2 interval, indicate a high 

supply of organic material to the sea floor (Caralp 1989; 

 Hermelin 1992; Sjoerdsma & van der Zwaan 1992; Miao & 

Thunell 1993; Sen Gupta & Machain-Castillo 1993; Rathburn 

& Corliss 1994). Their classification as oxic vs. suboxic taxa 

varies (Kaiho 1994, 1999; Schönfeld 2001; Kouwenhoven & 

Van der Zwaan 2006), which might reveal that these genera 

can live under oxic conditions as well as tolerating dysoxic 

and suboxic pore-water. The co-occurrence of high-nutrient 

markers, planktonic Coccolithus pelagicus and benthic 

 Melonis, Pullenia, and Nonion commune, might indicate 

an upwelling regime, but the absence of other upwelling 

 indicators, as well as the symbiotic life habitat of the Upper 

Oligocene  Globigerina bulloides group, strongly challenges 

this hypothesis; the mixing of water may have been caused, 

instead, by riverine input. 

Horizons with agglutinated foraminifera gradually expanded 

in the upper part of the interval. In general, agglutinated fora-

minifera may reflect an oligotrophic character in the benthic 

ecosystem (Jorissen et al. 1998). This finding challenges the 

observations of Kaminski et al. (1988), Jones (1999), Kender 

et  al.  (2005),  Jones  (2006)  and  Kender  et  al.  (2008)  who 

 recorded exceptionally high abundances of agglutinated fora-

minifers in delta fan environments with high sedimentation 

rates and strong terrestrial input. The recorded rounded plani-

spiral (Haplophragmoides, Cyclammina) and tubular uni-

locular (Bathysiphon) morphotypes are considered epifaunal 

Fig. 6. Statistically significant (p < 0.05) correlations among relative 

abundances of foraminiferal and calcareous nannoplankton taxa, 

 enumerated by Spearman correlation coefficient, from the Middle 

Miocene. Groups of taxa with high correlation coefficients and their 

affinities to MM-1 and MM-2 intervals are indicated.

background image

218

HOLCOVÁ

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

Fig. 7. Variability of calcareous nannoplankton assemblages in Oli-1, Oli-2, Mio-1 and Mio-2 intervals. a — Variability in relative abundances 

of reticulofenestrids and helicosphaeras in LR-9, LR-2, EH-1 boreholes and Budikovany and Bretka sections; b — Histograms summarizing 

abundances of  reticulofenestrids and helicosphaeras in Oli-1, Oli-2, Mio-1 and Mio-2 intervals.

background image

219

NANNOPLANKTON AND FORAMINIFERAL RESPONSE TO CLIMATIC OSCILLATIONS

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

Fig. 8. Variability of calcareous nannoplankton assemblages in MM-1 and MM-2 intervals. a — Variability in relative abundances of 

 reticulofenestrids in LOM-1, OV-1, RY-1 and ZIDL-1, 2 boreholes; b — Histograms summarizing abundances of reticulofenestrids in  

MM-1 and MM-2  intervals; c — Variability in relative abundances of helicosphaeras in LOM-1, OV-1, RY-1 and ZIDL-1, 2 boreholes;  

d — Histograms summarizing abundances of helicosphaeras in MM-1 and MM-2 intervals.

background image

220

HOLCOVÁ

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

to shallow infaunal active deposit and suspension feeders 

(Tyszka 1994; Van den Akker et al. 2000; Kaminski et al. 

2005; Reolid et al. 2008; Nagy et al. 2009). The frequent abun-

dance of Bathysiphon filiformis indicates a high nutrient flux 

of shelf-derived organic matter to the seafloor (Gooday 1993, 

1996; Kaminski et al. 2005; Murray 2006; Kender et al. 2008). 

For Early Miocene Bathysiphon-rich deposits, the TOC/S 

 ratios suggest oxygen-depleted conditions with degraded 

 organic material (Grunert et al. 2013). Similarly to oscillations 

of CaCO

3

 content in siltstones (Vass et al. 2007), varying 

abundances of agglutinated foraminifera in these deposits 

 indicate variance in the influx of terrigenous material, corre-

sponding to variance in continental nutrient input. Hyposaline 

Ammonia spp. in the marginal part of the basin (Vass et al. 

2007) also reveal a rather humid climate with salinity oscilla-

tions as a consequence of high riverine influx.

Generally, mixed water with high nutrients can be 

 

inferred for the probably warm Oli-2 period. Disturbances, 

 including varying terrigenous input and varying quantity and 

quality of nutrients, can be expected in the upper part of the 

interval.

Mio-1 interval (ca 23 Ma; Fig. 9c)

In the uppermost Oligocene, organodetritic limestones 

 

appeared in the marginal part of the basin, for which 

 

strontium isotope dating provides an age of 23.39 Ma (Less et 

al. 2015). The production of limestones points to decreased 

terrigenous input before the Mi-1 cooling event. Besides large 

herbivo rous oligotrophic foraminifera (Miogypsina, Lepido-

cyclina,  Hetero stegina;  Murray  2006),  the  limestones  

contain the small  opportunistic suspension feeder Cibici doides 

sp. which may indicate episodic input of nutrients in 

 

suspension. 

In the central part of the basin, no lithological change was 

observed. In biota, the LCO of Reticulofenestra bisecta is con-

nected with occurrence of arctotertiary elements (Planderová  

1990). Also protist assemblages changed: Lenticulina spp., 

also characteristic of the Oli-1 (cold) interval, reappeared. 

Low-oxygen and high-nutrient Uvigerina and Melonis, 

 accompanying  Lenticulina spp. during the Oli-1 interval, were 

substituted by smooth-walled Bolivina spp. In contrast to 

 Uvigerina and MelonisBolivina is

 highly adaptable and tole-

rant of a wide range of different factors or combinations of 

environmental factors (e.g., Camacho et al. 2015) and the sub-

stitution of taxa points to an unstable environment.

 A new 

feeding strategy is represented by the Cassidulina group, 

which reveals an influence of seasonal phytodetritus pulses 

(Gooday 1993). Planktonic assemblages are characterized by 

substitution of 

large reticulofenestrids by small ones,

 indica-

ting environmental stress with quick changes within that 

 environment,  including  oscillations  of  salinity  (Wade  & 

Brown  2006)  and  nutrient  content  (Flores  et  al.  1997;  

Wells & Okada 1997; Kameo 2002). However, other authors 

recorded abundant s

mall  Reticulofenestra  in high-nutrient 

conditions   (Okada 

&

 Honjo 1973; 

Takahashi

 

&

 Okada 2000; 

Bauman 

&

 Freitag 2004). Therefore, there are two explana-

tions: unstable conditions or a high-nutrient environment.  

Due to the absence of other high-nutrient markers, instability 

is the preferred explanation. The common planktonic fora-

miniferal species 

Turbo rotalita  quinqueloba, which substi-

tuted for four-chambered Globigerina spp., is a shallow- 

dwelling marker of cold, non-stratified waters (Rohling et  

al. 1993).

 

Generally, instability, decreased nutrients, phytodetritus 

pulses, and decreased terrigenous input due to aridity are 

 expected for the cold interval. This interpretation is corro-

borated by palaeoclimate analysis based on plant macrofossils 

(Erdei et al. 2007), which inferred cooling, seasonality  increase 

and aridity in the Pannonian domain.  

Mio-2 event (19–22 Ma; Fig. 9d)

The reappearance of palms from the genera Arecipites, 

Myricipites, etc. (Planderová 1990) indicate warming during 

this interval. 

Expansion of the shallow-water coarse clastic facies, 

 including the deltaic one, reflects the local palaeogeographic 

and palaeotectonic event: tectonically triggered shallowing 

(Vass et al. 1993). High-tide markers indicate changes of basin 

configuration leading to high tides (Sztanó & de Boer 1995). 

The gradual substitution of marginal limestones by coarse 

clastics of the Bretka Formation is well documented and dated 

to 22.4–21.9 Ma by strontium isotopes (Less et al. 2015) and 

indicates an increase in humidity. Shallowing-influenced com-

position of the benthic foraminifera assemblage primarily 

 consists of increase in the relative abundances of Elphidium, 

Ammonia and Porosononion. In addition, these genera indi-

cate a salinity decrease, which can also be correlated to 

 increased precipitation. In the central part of the basin, abun-

dances of Cassidulina and Nonion commune rose, showing 

enrichment in nutrients mainly due to the strong influence of 

seasonal phytodetritus pulses (Gooday 1993; Murray 2006). 

In the upper part of the water column Globigerinoides trilobus 

appeared and four-chambered Globigerina ex gr. praebul-

loides  reappeared. The co-occurrence of “real” Globigeri-

noides with Globigerina praebulloides may represent seasonal 

aspects: Globigerina in the colder season with mixed water, 

often connected with seasonal upwelling, and Globigerinoides 

in the warmer period with stratified water (Conan et al. 2002; 

Peeters et al. 2002; Keigwin et al. 2005). This is in agreement 

with the seasonality in phytodetritus pulses predicted from the 

increase of cassidulinids. Persistent small Reticulofenestra 

minuta records local and/or seasonal stress in the surface layer, 

alternating with stable marine conditions inferred from the 

 appearance of large endemic Reticulofenestra excavata as 

well as Helicosphaera scissura.

MM-1 interval (14.9–14.4 Ma; Fig. 10a)

Mg/Ca data from foraminiferal tests from the marine envi-

ronment as well as palynological analysis enable us to infer 

background image

221

NANNOPLANKTON AND FORAMINIFERAL RESPONSE TO CLIMATIC OSCILLATIONS

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

Fig. 9. Model of palaeobiotope distribution in the epicontinental Central Paratethys sea during the late Oligocene to early Miocene. 

background image

222

HOLCOVÁ

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

a stable subtropical climate for this interval (Holcová et al. 

2015; Scheiner et al. 2016). 

The co-occurrence of the planktonic species Globigerina 

bulloides-praebulloidesGlobigerinella regularis, Globigeri-

noides spp., and Orbulina suggests a seasonal succession of 

assemblages characterized by the alternation of warm seasons 

with a stratified oligotrophic water and cool seasons with 

a mixed upper water column (e.g., Reynold & Thunell 1985; 

Rigual-Hernandez et al. 2012; Kuhnt et al. 2013; Salmon et al. 

2014). Similarly, the co-occurrence of large Helicosphaera 

spp. indicating warm mesotrophic to oligotrophic water 

 (Knappertsbusch  1993;  Ziveri  et  al.  1995,  2004;  Haidar  & 

Thierstein 2001) with the high-nutrient marker Coccolithus 

pelagicus (e.g., Cachao & Moita 2000) suggests an alternation 

of warm oligotrophic and colder eutrophic surface waters. 

Seasons with cold, mixed water can be connected with local 

wind-driven coastal upwelling areas (Conan et al. 2002) as 

corroborated by oxygen isotopic data (Scheiner 2015) as well 

as blooms of diatoms (Holcová et al. 2015). Predominance of 

Globigerinella over Globigerinoides during this interval indi-

cates stable conditions in the warm season, based on the obser-

vation of Schmuker (2000), who recorded Globigerinoides 

spp. in higher temperature and salinity variations, while 

 Globigerinella spp. bloomed in narrower temperature and 

 salinity ranges. Generally, this regime can be expected during 

the whole interval because the planktonic foraminiferal 

 assemblages represent a compact group based on results of the 

nMMDS. 

The sea floor was settled by Bulimina spp., monoserial 

 lagenids,  Melonis, Pullenia, Nonion commune, and Uvigerina 

spp.,  associated with high food availability, organic carbon 

content in the sediments, and traditionally low oxygen, 

 although they can also live under oxic conditions (Miller & 

Lohman 1982; Caralp 1989; Hermelin 1992; Jorrisen et al. 

1992;  Sjoerdsma  &  van  der  Zwaan  1992;  Miao  &  Thunell 

1993;  Sen  Gupta  &  Machain-Castillo  1993;  Rathburn  & 

 Corliss 1994; Murray 2003). Abundant UvigerinaBolivina

Bulimina, and Melonis typify regions of high organic produc-

tivity and a sustained flux of organic matter to the sea floor, for 

example, under areas of upwelling (Thomas et al. 1995), 

which support the interpretation of seasonal upwelling from 

the planktonic assemblages. 

MM-2 interval (14.4–13.8 Ma; Fig. 10b)

The base of this interval can be dated to 14.3–14.4 Ma using 

the age calibration of the LCO of Helicoshaera waltrans in the 

Central Paratethys (see subchapter “The early Middle Miocene 

biostratigraphical events”). This age agrees well with the date 

of the Mi-3a event (14.3 Ma; Gradstein et al. 2012) and the 

beginning of the MMCT. This climatic change was characte-

rized by an increase in the mean annual range of temperature, 

mainly due to decreasing cold-month temperatures in terres-

trial climates (Bruch et al. 2010). Along the opposite coast of 

the Central Paratethys sea in Serbia, the Miocene cooling is 

also connected with increased seasonality most pronounced in 

winter temperatures (Utescher et al. 2007). Increased seaso-

nality, mainly seasonality of precipitation, was corroborated 

by the Coexistence Approach in the study area (Doláková et 

al. 2014). 

The n-MMDS showed a bimodal distribution of benthic  

and planktonic foraminiferal and calcareous nannoplankton 

assem blages in comparison with the previous stable MM-1 

 interval, which may be the consequence of higher seasonal 

and/or interannual variability. The surface water is characte-

rized by Paragloborotalia mayeri, Globigerinoides spp., 

 Orbulina suturalis, five-chambered Globigerina ottnangiensis 

and Turborotalita quinqueloba. The coexistence of these taxa 

also indicates a seasonal succession of assemblages (e.g., 

Reynold & Thunell 1985; Rigual-Hernandez et al. 2012; Kuhnt 

et al. 2013; Salmon et al. 2014), but substitution of Globigerina 

bulloides, dominating during the MM-1 interval, by Turbo-

rotalita quinqueloba means cooling during the cold and 

high-nutrient season. The lower abundance of Globigerinella 

and its replacement by Globigerinoides spp. during the warm 

oligotrophic season indicate more variable salinity during 

summer conditions leading to hypersaline surface water are 

also suggested by the occurrence of hypersaline dinoflagel-

lates (Nehyba et al. 2016) as well as isotopic data (Scheiner 

2015). An increase in the calcareous nannoplankton taxon 

Umbilicosphaera spp. also shows tolerance to saline water 

(Ziveri et al. 2004; Boeckel et al. 2006). Moroever, Umbilico-

sphaera prefers warm, rather oligotrophic water. The unstable 

conditions are corroborated by strongly dominating Reticulo-

fenestra minuta as an environmental stress indicator. Size 

 reduction in helicosphaeras (large Helicosphaera waltras is 

gradually substituted by small Helicosphaera walbersdorfensis, 

e.g., Holcová et al. 2015) is probably also a response to insta-

bility during the warm season. The lower abundance of 

 Coccolithus pelagicus can be explained by fewer nutrients.

The sea floor protists are characterized by Asterigerinata 

planorbis, Elphidium spp., large foraminifera (mainly Amphi-

stegina spp.), and Ammonia spp., which indicate the expan-

sion of the shallow-water facies due to a sea-level drop. 

 Regression is corroborated by the increase in reworked 

Palaeo gene calcareous nannoplankton taxa. Asterigerinata 

planorbis, Elphidium spp. and large foraminifera indicate sea-

grass meadows (Murray 2006) and are independent of phyto-

detritus input as a nutrient source. On the contrary, Cibici-

doides spp., Cassidulina  and Globocassidulina need those 

nutrients. The riverine influxes may be either seasonal or 

 catastrophic and repeated in decades-long cycles. This may 

correspond to the “extreme climate events” deduced from the 

strongly negative excursions in δ 

18

O and δ 

13

C in the Ostrea 

isotope archive (Harzhauser et al. 2011).  The interpretation of 

horizons with biserial agglutinated foraminifera (Spiroplecti-

nella, Textularia spp., Semivulvulina) is questionable because 

of poor knowledge of their ecological preferences in lower 

shelf-upper slope habitats. The biserial morphotypes are detri-

tivorous bacterial scavengers adapted to a shallow to deep 

 infaunal life strategy (Galeotti et al. 2005; Nagy et al. 2009). 

Shallow-water  Textularia agglutinans is an opportunistic 

background image

223

NANNOPLANKTON AND FORAMINIFERAL RESPONSE TO CLIMATIC OSCILLATIONS

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

 species and exhibits a preference for food-enriched conditions 

and a tolerance to oxygen deficiency (Barmawidjaja et al. 

1995), while Jorissen et al. (1998) indicated that agglutinated 

foraminifera reflect oligotrophy on the sea-floor. In any case, 

agglutinated foraminifera may display an opportunistic 

 behaviour which becomes evident after environmental distur-

bances when opportunists rapidly reproduce (Hess et al. 2013). 

These disturbances may be correlated with the “extreme 

 climate events” of Harzhauser et al. (2011). The alternation of 

biserial agglutinated foraminifera with cassidulinids may 

 reflect alternation in the quality of organic matter. Unlike 

 Cassidulina, which needs fresh phytodetritus near the riverine 

influx, degraded organic matter far from its source is sufficient 

for agglutinated foraminifers. Miliolids accompanied by 

Braarudoshaera bigelowi, occurring in the marginal part of 

the basin, represent hypersaline environments (Murray 2006; 

Bartol et al. 2008). Together with carbonate production indi-

cating a precipitation decrease, this agrees with the aridifi-

cation events known from the Mediterranean (14.489 Ma; 

Hüsing et al. 2010) leading to the Wieliczkian salinity crisis 

(

Gazdzicka 1994; Peryt 1997; Oszczypko 1998). 

Common features of climatic events in the subtropical 

 epicontinental sea (the Oligocene and Miocene Central 

 Paratethys) 

The studied warm intervals (Oli-2, Mio-2, MM-1) are 

charac terized by enhanced humidity increasing riverine influx 

bringing terrigenous nutrients. Where marginal facies are 

 preserved, coarse clastics, including deltaic deposits with 

hypo 

saline assemblages, prevail. Tectonically-triggered 

 shallowing may also lead to broad distribution of hyposaline 

facies in warm intervals which are globally correlated with 

deepening. Typical taxa characterizing warm intervals include 

the high-nutrient markers Coccolithus pelagicus, four- 

chambered  Globigerina, Melonis, Pullenia, and low-oxic 

 Bulimina. In addition to an increase in nutrients due to 

 increased terrigenous input, seasonal upwelling was also 

 recorded. Its establishment probably depends on atmospheric 

circulation with seasonal winds, relating to, for example, the 

formation of mountain chains in coastal areas. 

At the base of the warm interval, increased large Helico-

sphaera spp. (often new species replacing taxa driven extinct 

in the preceding cold interval) indicate the incursion of warm, 

oligotrophic surface water into the Central Paratethys. Beside 

new large Helicosphaera, new large Reticulofenestra  also 

 appeared.

These characteristics can also be recognized in another 

warm interval in the Central Paratethys. Eutrophication, indi-

cated by the appearance of pyritized frustules of diatoms and 

tests of pteropods, precipitation increase, interpreted from the 

occurrence of deltaic deposits, and hyposaline facies were 

 recorded in the warm period between the Oi2 and Oi2a-events 

(ca. 29–30 Ma; upper NP23–lower NP24). Monospecific asso-

ciations of Uvigerina hantkeni (the “Uvigerina bloom”) at the 

base of the NP24 Zone indicate a high-nutrient environment 

on the sea floor. The peak in Helicosphaera spp. is followed 

by an increase of the high-nutrient marker Coccolithus pela-

gicus (Horváth 1998; Ozdínova & Soták 2014). 

Cold intervals (Oli-1, Mio-1 and MM-2) are characterized 

by decreased nutrient availability due to decreasing riverine 

input as a consequence of aridification. The synchronous 

 cooling and drying approximately coincident with the Oi2b 

and/or Mi1 events is also recorded in Asia, where a causal 

linkage between late Oligocene global cooling and central 

Asian aridity was determined (Dong et al. 2013). Riverine 

 input may be seasonal or episodic (decades-long cycles) based 

on occurrence of markers of phytodetritus pulses. The coinci-

dence of aridification, pronounced seasonality and episodic 

extreme rainfalls caused increased stress and the appearance 

of r-specialists, such as small Reticulofenestra and small cibi-

didoids.

Aridity-induced seasonal salinity increase in surface water 

may have triggered downwelling circulation, which agrees 

with the prevalence of mixed water in cold intervals. This 

 regime is expected during the MMCT by Brzobohatý (1987) 

and Báldi (2006). The central part of the basin is dominated by 

opportunistic Lenticulina spp. and biserial agglutinated fora-

minifera. Deficiency in both terrigenous and upwelling- 

introduced nutrients caused the enlargement of sea-grass 

meadows in the photic zone with herbivorous foraminifera 

dependent only on nutrients from the sea-grass ecosystem.  

Conclusions

1.  The distribution of foraminiferal and calcareous nanno-

plankton assemblages in the Central Paratethys during 

time intervals ca. 27 to 19 Ma and 15 to 13.5 Ma refuted 

the working hypothesis, which predicted only a marginal 

impact of global climate changes on a subtropical epicon-

tinental sea influenced by local tectonic and palaeogeo-

graphic events. Global climatic cycles influenced the 

 palaeoenvironment in the studied subtropical epiconti-

nental seas particularly in the intervals between the most 

significant tectonic events. 

2.  Warm intervals and associated global sea-level rises 

 started with the opening of communication with the 

warmer Indo-Pacific and Mediterranean realms, which 

accelerated the influence of global warming. 

3.  Warm intervals can be characterized by a generally stable 

climate with weak seasonal signals, high evaporation 

 increasing humidity, and then riverine inflow and input of 

terrigenous nutrients. Decreased salinity is expected in 

marginal facies and surface water, and may have caused 

stratification. Seasonal upwelling was locally established 

under favourable winds and mixed water masses. Suspen-

sion feeders and eutrophic markers prevailed in basinal 

assemblages. 

4.  Cold intervals are characterized by aridification due to 

decreased evaporation and marked seasonality, warm sea-

sons having stratified water and hypersaline oligotrophic 

background image

224

HOLCOVÁ

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

water. This heavy, saline layer triggered downwelling 

mixing, persisting during the cold season. Moreover, 

 episodic intensive rainfalls in decade-long cycles can be 

expected. Instability supported expansion of stress- 

tolerant, opportunistic taxa, often small-sized (Lenti-

culina, biserial agglutinated, small Cibicidoides

Reticulo fenestra  minuta).  Oligotrophy triggered en-

largement of sea-grass meadows with herbivorous fora-

minifera dependent on nutrient sources from their own 

ecosystem. 

Local tectonic events led to certain discrepancies between 

global and local sea-level cycles, local salt formation  

(in the rain shadow of newly-created mountains), and 

 establishment of an upwelling regime (geomorphological 

changes altering atmospheric circulation and creating 

 stable winds with a direction driving surface water away 

from the coast causing upwelling).

5.  Climatic change triggered nannofossil evolution. Large 

reticulofenestras and helicosphaeras were reduced in size 

during cool phases, which emptied habitats for new taxa 

appearing in the following warm interval (both endemics 

and colonists); for example, Reticulofenestra bisecta was 

substituted after the Mi-1 event by endemic Reticulo-

fenestra excavata, while Helicosphaera ampliaperta and 

H. scissura replaced Helicosphaera euphratis

Acknowledgements:  The study was supported by project 

 PRVOUK P44 and PROGRESS Q45. The author greatly 

 appreciates the constructive reviews of Dr. Katalin Báldi and 

Prof. Michael Kaminski which improved the manuscript.

Fig. 10. Model of palaeobiotope distribution in the epicontinental Central Paratethys sea during the Middle Miocene. 

background image

225

NANNOPLANKTON AND FORAMINIFERAL RESPONSE TO CLIMATIC OSCILLATIONS

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

References

Abdul Aziz H.A., Di Stefano L.M., Foresi F.J., Hilgen S.M., Iaccarino 

K.F.,  Kuiper  F.,  Lirer  G.,  Salvatorini  A.  &  Turco  E.  2008: 

 Integrated stratigraphy and 40Ar/39Ar chronology of early 

 Middle Miocene sediments from DSDP Leg 42A, Site 372 

(Western Mediterranean). Palaeogeogr. Palaeoclimatol. 

 Palaeoecol. 257, 123–138.

Amorosi A. 1997: Detecting compositional, spatial, and temporal 

 attributes of glaucony: a tool for provenance research. Sediment. 

Geol. 109, 135–153. 

Báldi  T.  1986:  Mid-Tertiary  stratigraphy  and   paleogeographic 

 evolu tion  of  Hungary.  Akadémiai Kiadó, Budapest, 1–201.

Báldi  K.  2006:  Paleoceanography  and  climate  of  the  Badenian 

 (Middle Miocene, 16.4–13.0 Ma) in the Central Paratethys based 

on  foraminifera  and  stable  isotope  (δ 

18

O  and  δ 

13

C) evidence.  

Int. J. Earth Sci. (Geol. Rundsch.) 95, 119–142.

Báldi T. & Seneš J. 1975: OM – Egerien. Die Egerer, Pouzdraner, 

Puchkirchener chichtengruppe und die Bretkaer Formation. 

Chronostratigraphie und Neostratotypen, Miozän der Zentralen 

Paratethys. VEDA Bratislava, 1–577.

Barmawidjaja D.M., Van der Zwaan G.J., Jorissen F.J. & Puskaric S. 

1995: 150 years of eutrophication in the northern Adriatic Sea: 

Evidence from a benthic foraminifer record. Mar. Geol. 122, 

367–384.

Bartol M., Pavšič J., Dobnikar M. & Bernasconi S.M. 2008: Unusual 

Braarudosphaera bigelowii and Micrantholithus vesper enrich-

ment in the Early Miocene sediments from the Slovenian 

 Corridor, a seaway linking the Central Paratethys and the 

 Mediterranean.  Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 267, 

77–88.

Baumann  K.-H.  &  Freitag T.  2004:  Pleistocene  fluctuations  in  the 

northern Benguela Current system as revealed by coccolith 

 assemblages.  Mar. Micropaleontol. 52, 195–215. 

Berggren W.A.,  Kent  D.V.,  Swisher  III.C.C.  & Aubry  M.-P.  1995:  

A revised Cenozoic geochronology and chronostratigraphy. In: 

Berggren W.A., Kent D.V. & Hardenbol J. (Eds.): Geochrono-

logy, Time scale and Global stratigraphic correlations: A unified 

temporal framework for an historical geology. Soc. Econ. 

 Paleont. Mineral., Spec. Publ. 54, 129–212.

Boeckel B., Baumann K.-H., Henrich R. & Kinkel K. 2006: Coccolith 

distribution patterns in South Atlantic and Southern Ocean 

 surface sediments in relation to environmental gradients. Deep-

Sea Res. I, 53, 1073–1099.

Bohme M., Winklhofer M. & Ilg A. 2011: Miocene precipitation in 

Europe: Temporal trends and spatial gradients. Palaeogeogr. 

 Palaeoclimatol.  Palaeoecol. 304, 212–218. 

Bruch  A.A.,  Utescher  T.,  Mosbrugger  V.  &  NECLIME  members 

2010: Precipitation patterns in the Miocene of Central Europe 

and the development of continentality. Palaeogeogr. Palaeo-

climatol. Palaeoecol. 304, 202–211.

Brzobohatý R. 1987: Notes to paleogeography of the Central 

 Paratethys Miocene basins in light of otoliths. Knih. Zem. Plyn 

Nafta 6b. Miscel. Micropaleont. II/2, 101–111. 

Cachao M. & Moita M.T. 2000: Coccolithus pelagicus, a productivity 

proxy related to moderate fronts off Western Iberia. Mar. 

 Micropaleont. 39, 131–155.

Camacho S., Moura D., Connor S., Scott D. & Boski T. 2015: Ecolo-

gical zonation of benthic foraminifera in the lower Guadiana 

Estuary (southeastern Portugal). Mar. Micropaleontol. 114, 1–18.

Caralp M.H. 1989: Abundance of Bulimina exilis and Melonis 

 barleeanum: Relationship to the quality of marine organic 

 matter.  Geo-Mar. Lett. 9, 37–43.

Conan  S.M.-H.,  Evanova  E.M.  &  Brummer  G.-J.A.  2002:  Quanti-

fying carbonate dissolution and calibration of foraminiferal 

 dissolution indices in the Somali Basin. Mar. Geol. 182, 325–349.

De Leeuw A., Filipescu S., Mațenco L., Krijgsman W., Kuiper K. & 

Stoica M. 2013: Paleomagnetic and chronostratigraphic 

 constraints on the Middle to Late Miocene evolution of the 

 

Transylvanian Basin (Romania): Implications for Central 

 Paratethys stratigraphy and emplacement of the Tisza–Dacia 

plate. Global Planet. Change 103, 82–98. 

Doláková N., Holcová K., Nehyba S., Hladilová Š., Brzobohatý R., 

Zágoršek  K.,  Hrabovský  J.,  Seko  M.  &  Utescher  T.  2014:  

The Badenian parastratotype at Židlochovice from the perspective 

of the multiproxy study. N. Jahrb. Geol. Paläont. Abh. 271, 169

201.

Dong X.X., Ding Z.L., Yang S.L., Luo P., Wang X. & Ji J.L. 2013: 

Synchronous drying and cooling in central Asia during late 

 Oligocene.  Chin. Sci. Bull. 58, 3119−3124. 

Erdei  B.,  Hably  L.,  Kázmér  M.,  Utescher  T.  &  Bruch A.A.  2007: 

 Neogene flora and vegetation development of the Pannonian 

 

domain in relation to palaeoclimate and palaeogeography. 

 Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 253, 115–140.

Flores J.A., Sierro F.S., Francés G., Vasquez A. & Zamarreno I. 1997: 

The last 100,000 years in the western Mediterranean: Sea  surface 

water and frontal dynamics as revealed by coccolithophores. 

Mar. Micropaleont. 29, 351–366.

Fornaciari  E.    &  Rio  D.  1996:  Latest  Oligocene  to  eariy  middle 

 Miocene quantitative calcareous nannofossil biostratigraphy in 

the Mediterranean regíon. Micropaleontology 42, 1–36.

Galeotti S., Kaminski M.A., Speijer R. & Coccioni R. 2005: High 

resolution Deep Water Agglutinated Foraminiferal record across 

the Paleocene/Eocene transition in the Contessa Road Section 

(Central Italy). In: Bubik M. & Kaminski M.A. (Eds.): Procee-

dings of the 6th International Workshop on Agglutinated Fora-

minifera. Grzybowski Found. Spec. Publ. 8, 83–103.

Gazdzicka E. 1994: Nannoplankton stratigraphy of the Miocene 

 deposits in Tarnobrzeg area Northern of Carpathian Foredeep. 

Geol. 

Quarterly

 38, 553

570.

Gooday A.J. 1993: Deep-sea benthic foraminiferal species which 

 exploit phytodetritus: characteristic features and controls on 

 distribution.  Mar. Micropaleont. 22, 187–205.

Gooday  A.J.  1996:  Epifaunal  and  shallow  infaunal  foraminiferal 

communities at three abyssal NE Atlantic sites subject to diering 

phytodetritus input regimes. Deep-Sea Res. 43, 1395–1421.

 

Gradstein  F.M.,  Ogg  J.G.,  Schmitz  M.D.  &  Ogg  G.M.  2012:  

The Geologic Time Scale 2012 2-Volume Set. Elsevier, New 

York, 1–1176. 

Grunert P., Hinsch R., Sachenhofer R., Ćorić S., Harzhauser M.,  Piller 

W.E. 

&

 Sperl H. 2013: Early Burdigalian infill of the Puchkirchen 

Trough (North Alpine Foreland Basin, Central Paratethys): 

 facies development and sequence stratigraphy. Mar. Petrol. 

Geol. 39, 164

186.

Grunert P., Auer G., Harzhauser M.

 &

 Piller W.E. 2015: Stratigraphic 

constraints for the upper Oligocene to Lower Miocene 

 Puchkirchen Group (North Alpine Foreland Basin, Central 

 Paratethys).  Newslett. Stratigr. 48, 111–133.

Haidar A.T.

 &

 Thierstein H.R. 2001: Coccolithophore dynamics off 

Bermuda (N. Atlantic). Deep-Sea Res. II 48, 1925

1956.

Hammer Ø., Harper D.A.T. & Ryan P.D. 2001: PAST: Paleontological 

Statistics Software Package for Education and Data Analysis. 

Palaeontol. Electr. 4, 1–9.

Harzhauser M., Piller W.E., Müllegger S., Grunert P. & Micheels A. 

2011: Changing seasonality patterns in Central Europe from 

Miocene Climate Optimum to Miocene Climate Transition 

 deduced from the Crassostrea isotope archive. Glob. Planet. 

Change 76, 77–84.

Hermelin J.O.R. 1992: Variations in the benthic foraminiferal fauna 

of the Arabian Sea: a response to changes in upwelling intensity? 

In: Summerhayes C.P.W., Prell L.

  &

 Emeis K.C. (Eds.): 

 Upwelling Systems: Evolution Since the Early Miocene. Geol. 

Soc. London Spec. Publ. 64, 151–166.

background image

226

HOLCOVÁ

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

Hess S., Alve E., Trannum H.C. & Norlin K. 2013: Benthic forami-

niferal responses to water-based drill cuttings and natural 

 sediment burial: Results from a mesocosm experiment. Mar. 

 Micropaleont. 101, 1–9.

Hohenegger J., Rögl F., Coric S., Pervesler P., Lirer F., Roetzel R., 

Scholger R. & Stingl K. 2009a: The Styrian Basin: Key to the 

Middle Miocene (Badenian/Langhian) Central Paratethys 

 transgressions.  Austrian J. Earth Sci. 102, 102–132.

Hohenegger J., Ćorić S., Khatun M., Pervesler P., Rögl F., Rupp C., 

Selge A., Uchman A. & Wagreich M. 2009b: Cyclostratigraphic 

dating in the Lower Badenian(Middle Miocene) of the Vienna Basin 

(Austria) — the Baden-Sooss core. Int. J. Earth Sci. 98, 915–930.

Holbourn A.E., Kuhnt W., Schulz M.

 

& Erlenkeuser H. 2005: Impacts 

of orbital forcing and atmospheric CO

2

 on Miocene ice-sheet 

 expansion.  Nature 438, 483–487.

Holcová K. 2001: New methods in foraminiferal and calcareous 

 nannoplankton analysis and evolution of Oligocene and Miocene 

basins of the Southern Slovakia. Slovak Geol. Mag. 7, 19–41.

Holcová K. 2002: Calcareous nannoplankton from the Eggenburgian 

stratotypes (Lower Miocene, Central Paratethys). Geol. Carpath. 

53, 381–390. 

Holcová K. 2005: Quantitative calcareous nannoplankton biostrati-

graphy of the Oligocene/Miocene boundary interval in the 

 northern part of the Buda Basin (Central Paratethys). Geol. 

Quarterly 49, 263–274.  

Holcová K., Hrabovský J., Nehyba S., Hladilová Š., Doláková N. & 

Demeny A. 2015: The Langhian (Middle Badenian) Carbonate 

Production Event in the Moravian Part of the Carpathian Fore-

deep (Central Paratethys): A Multiproxy Record. Facies  61, 

1–26.

Höll  C.,  Zonneveld  K.F.  &  Willems  H.  1998:  On  the  ecology  of 

 calcareous dinoflagellates: the Quaternary eastern Equatorial 

 Atlantic.  Mar. Micropaleont. 33, 1–25. 

Horváth M. 1998: Paleobathymetrical analysis of Upper Eocene 

 Lower Miocene Foraminifera of the Hungarian Paleogene  Basin. 

Acta Geol. Hung. 41, 223–262.

Hüsing  S.K.,  Cascella A.,  Hilgen  F.J.,  Krijgsman W.,  Kuiper  K.F., 

Turco  E.  &  Winson  D.  2010:  Astrochronology of the Medi-

terranean Langhian between 15.29 and 14.17 Ma. Earth Planet. 

Sci. Let. 290, 254–269.

Iaccarino S.M., Di Stefano A., Foresi L.M., Turco E., Baldassini N., 

Cascella A., Da Prato S., Ferraro L., Gennari R., Hilgen F.J., 

 Lirer F., Maniscalco R., Mazzei R., Riforgiato F., Russo B., 

 Sagnotti  L.,  Salvatorini  G.,  Speranza  F.  & Verducci  M.  2011: 

High-resolution integrated stratigraphy of the upper Burdigalian 

- lower Langhian in the Mediterranean: the Langhian historical 

stratotype and new candidate section for defining its GSSP. 

 Stratigraphy 8, 199–215.

Jenkins D.G. 1973: The present status and future progress in the study 

Cenozoic foraminifera. Rev. Esp. Micropaleont. 5, 133–146.

Jones R.W. 1999: Forties Field (North Sea) revisited: a demonstration 

of the value of historical micropalaeontological data. In: Jones 

R.W.  &  Simmons  M.D.  (Eds.):  Biostratigraphy  in  Production 

and Development Geology. Geol. Soc. London, Spec. Publ. 152, 

185–200. 

Jones  R.W.  2006:  Applied  Palaeontology.  Cambridge University

Cambridge, 1–434.

Jorissen F.J., Barmawidjaja D.M., Puskaric S. & Van der Zwaan G.J. 

1992: Vertical distribution of benthic Foraminifera in the 

 Northern Adriatic Sea. The relation with high organic flux. Mar. 

Micropaleont. 19, 131–146.

Jorissen F.J., Wittling I., Peypouquet J.P., Rabouille C. & Relexans 

J.C. 1998: Live benthic foraminiferal faunas off Cap Blanc, NW 

Africa: community structure and microhabitats. Deep-Sea Res. I 

45, 2157–2188. 

Kaiho K. 1994: Benthic foraminiferal dissolved-oxygen index and 

dissolved oxygen levels in the modern ocean. Geology 22,  

719–722.

Kaiho K. 1999: Effect of organic carbon flux and dissolved oxygen on 

the benthic foraminiferal oxygen index (BFOI). Mar. Micro-

paleont. 37, 67–76.

Kameo K. 2002: Late Pliocene Caribbean surface water dynamics 

and climatic changes based on calcareous nannofossil records. 

Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 179, 211–226.

Kaminski  M.A.,  Gradstein  F.M.,  Berggren  W.A.,  Geroch  S.  & 

 Beckmann J.P. 1988: Flysch-type agglutinated foraminiferal 

 assemblages from Trinidad: Taxonomy, Stratigraphy and Paleo-

bathymetry. Abh. Geol. Bundesanst. 41, 155–228.

Kaminski  M.A.,  Silye  L.  &  Kender  S.  2005:  Miocene  deep-water 

 agglutinated Foraminifera from ODP Hole 909c: Implications 

for the paleoceanography of the Fram Strait Area, Greenland 

Sea. Micropaleontology 51, 373

403.  

Keigwin  L.,  Bice  M.  &  Copley  N.  2005:  Seasonality  and  stable 

isotopes in planktonic foraminifera off Cape Cod, Massa-

chusetts. Paleoceanography 20, doi: 10.1029/2005PA001150.

Kender  S.,  Kaminski  M.A.  &  Cieszkowski  M.  2005:  Foraminifera 

from the Eocene Variegated Shales near Barwinek (Magura 

Unit, Outer Carpathians), the type locality of Noth (1912) 

 revisited.  Ann. Soc. Geol. Polon. 75, 249–272.

Kender  S.,  Kaminski  M.A.  &  Jones  R.W.  2008:  Early  to  middle 

 Miocene foraminifera from the deep-sea Congo Fan, offshore 

Angola. Micropaleontology. 54, 477

568.

Knappertsbusch M. 1993: Geographic distribution of living and 

 Holocene coccolithophores in the Mediterranean Sea. Mar. 

 Micropaleont. 21, 219–247.

Kopecká J. 2012: Foraminifera as environmental proxies of the 

 Middle Miocene (Early Badenian) sediments of the Central 

 Depression (Central Paratethys, Moravian part of the Carpathian 

Foredeep). Bull. Geosci. 87, 431–442.

Kouwenhoven T.J. & Van der Zwaan G.J. 2006: A reconstruction of 

late Miocene Mediterranean circulation patterns using benthic 

foraminifera.  Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 238, 

373–385.

Kováč M., Andreyeva-Grigorovich A., Bajraktarević Z., Brzobohatý 

R., Filipescu S., Fodor L., Harzhauser M., Nagymarosy A., 

Oszczypko  N.,  Pavelić  D.,  Rögl  F.,  Saftić  B.,  Sliva  Ľ.  & 

 Studencka B. 2007: Badenian evolution of the Central  Paratethys 

Sea: paleogeography, climate and eustatic sea-level changes. 

Geol. Carpath. 58, 579–606.

Kuhnt T., Howa H., Schmidt S., Marié L. & Schiebel R. 2013: Flux 

dynamics of planktic foraminiferal tests in the south-eastern Bay 

of Biscay (northeast Atlantic margin). J. Mar. Systems 109–110, 

Suppl. S169–S181.

Kürschner  W.M.,  Kvaček  Z.  &  Dilcher  D.L.  2008:  The  impact  of 

Miocene atmospheric carbon dioxine fluctuations on climate and 

the evolution of terrestrial ecosystems. 

Proc. Nat. Acad. Sci. 

Unit. St. Amer. 

105, 449–453.

Less G., Frijia G., Dávid Á., Dulai A., Filipescu S., Gaál L., Holcová 

K., Mandic O. & Sztanó O. 2015: New Sr-isotope ages from the 

Central Paratethys. 6th Workshop on the Neogene of Central and 

South-Eastern Europe. An RCMNS Interim Colloquium, 

 

31 May–3 June 2015, Orfü, Hungary. Abstracts, 53.

McRae S.G. 1972: Glauconite. Earth-Sci. Rev. 8, 397–440. 

Miao Q. & Thunell R.C. 1993: Recent deep-sea benthic foraminiferal 

distribution in the South China Sea. Mar. Micropaleont. 22, 

1–32.

Miller  K.G.  &  Lohmann  G.P.  1982:  Environmental  distribution  of 

 recent benthic foraminifera on the northeast United States conti-

nental slope. Geol. Soc. Amer. Bull. 93, 200–206.

Murray J.W. 2003: Foraminiferal assemblage formation in deposi-

tional sinks on the continental shelf west of Scotland. J. Foram. 

Res. 33, 101–121. 

background image

227

NANNOPLANKTON AND FORAMINIFERAL RESPONSE TO CLIMATIC OSCILLATIONS

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

Murray  J.W.  2006:  Ecology  and  Applications  of  Benthic  Forami-

nifera. Cambridge University Press, Cambridge, 1–426.

Nagy  J.,  Reolid  M.  &  Rodríguez-Tovar  F.J.  2009:  Foraminiferal 

 morphogroups in dysoxic shelf deposits from the Jurassic of 

Spitsbergen. Polar Res. 28, 214

221.

Nehyba  S.  &  Šikula  J.  2007:  Depositional  architecture,  sequence 

stratigraphy and geodynamic development of the Carpathian 

Foredeep (Czech Republic). Geol. Carpath. 58, 53–69.

Nehyba S., Petrová Tomanová P. & Zágoršek K. 2008: Sedimento-

logical and palaeocological records of the evolution of the 

south-western part of the Carpathian Foredeep (Czech Republic) 

during the Early Badenian. Geol. Quarterly 52, 45–60.

Nehyba S., Holcová K., Gedl P. & Doláková N. 2016: The Lower 

Badenian transgressive-regressive cycles — a case study from 

Oslavany (Carpathian Foredeep, Czech Republic). N. Jahrb. 

Geol. Paläont. Abh. 279, 209–238.

Odin G.S. & Matter A. 1981: De glauconiarum originae. Sedimento-

logy. 28, 611–641.

Okada H. & Honjo S. 1973: The distribution of oceanic coccolitho-

phorids in the Pacific. Deep–Sea Res. 20, 355–374.

Okada  H.  &  McIntyre  A.  1979:  Seasonal  distribution  of  modern 

 coccolithophores in the western North Atlantic Ocean. Mar. Biol. 

54, 319–328.

Oszczypko N. 1998: The Western Carpathian Foredeep — develop-

ment of the foreland basin in front of the accretionary wedge and 

its burial history (Poland). Geol. Carpath. 49, 415–431.

Ozdínová S. 

&

 Soták J. 2014: Oligocene–Early Miocene planktonic 

microbiostratigraphy and paleoenvironments of the South Slova-

kian Basin (Lučenec Depression). Geol. Carpath. 65, 451–470. 

Papp  A.,  Cicha  I.,  Seneš  J.  &  Steininger  F.  1978:  M-4  Badenien 

(Moravien, Wielicien, Kosovien). Chronostratigraphie und 

Neostratotypen. Miozän der Zentralen Paratethys VI. VEDA

Bratislava, 1–594.

Peeters F.J.C., Brummer G.-J.A. & Ganssen G.M. 2002: The effect of 

upwelling on the distribution and stable isotope composition of 

Globigerina bulloides and Globigerinoides ruber (planktic fora-

minifera) in modern surface waters of the NW Arabian Sea. 

Global Planet. Change 34, 269–291. 

Pekar S.F., DeConto R.M. & Harwood D.M.

 2005: 

Resolving a late 

Oligocene conundrum: Deep-sea warming and Antarctic glacia-

tion. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 231, 29–40.

Persico D. 

&

 Villa G. 2004: Eocene-Oligocene calcareous nanno-

fossils from Maud Rise and Kerguelen Plateau (Antarctica): 

 

paleoecological and paleoceanographic implications. Mar. 

 Micropaleont. 52, 153

179.

Peryt  D.  &  Lamolda  M.A.  1996:  Benthonic  foraminiferal  mass 

 extinction and survival assemblages from the Cenomanian–

Turonian Boundary Event in the Menoyo section, NE Spain.  

In: Hart M.B. (Ed.): Biotic Recovery from Mass Extinction 

Events. Geol. Soc. Spec. Publ. 102, 245–248.

Peryt D. 1997: Calcareous nannoplankton stratigraphy of the Mid-dle 

Miocene in the Gliwice area (Upper Silesia, Poland). Bull. Pol. 

Acad. Earth Sci. 45, 119

131.

Piller  W.E.,  Harzhauser  M.  &  Mandic  O.  2007:  Miocene  Central 

 Paratethys stratigraphy — current status and future directions. 

Stratigraphy 4, 151–168.

Planderová E. 1990: Miocene microflora of Slovak Central Para-

tethys and its biostratigraphical significance. Dionýz Štúr 

 Institute of Geology, Bratislava, 1–144.

Poore R.Z. & Matthews R. K. 1984: Oxygen isotope ranking of late 

Eocene and Oligocene planktonic foraminifers: implications for 

Oligocene sea-surface temperatures and global ice-volume. Mar. 

Micropaleont. 9, 111–134.

Popov S.V., Rögl F., Rozanov A.Y., Steininger F.F., Shcherba I.G. & 

Kováč  M.  2004:  Lithological-Paleogeographic  maps  of  Para-

tethys. 10 Maps Late Eocene to Pliocene. Cour. Forsch. Inst. 

Senckenberg, 250. 

Rathburn A.E. & Corliss B.H. 1994: The ecology of deep-sea benthic 

foraminifera from the Sulu Sea. Paleoceanography 9, 87–150.

Reolid M. & Martínez-Ruiz F. 2012: Comparison of benthic forami-

nifera and geochemical proxies in shelf deposits from the Upper 

Jurassic of the Prebetic (southern Spain). J. Iber. Geol. 38, 

 449–465. 

Reolid M., Rodríguez-Tovar F.J., Nagy J. & Olóriz F. 2008: Benthic 

foraminiferal morphogroups of mid to outer shelf environments 

of the Late Jurassic (Prebetic Zone, southern Spain): charac-

terization of biofacies and environmental significance. 

 Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 261, 280

299.

Reynolds L. & Thunell R.C. 1985: Seasonal succession of planktonic 

foraminifera in the subpolar North Pacific. J. Foram. Res. 15, 

282–301.

Rigual-Hernández  A.S.,  Sierro  F.J.,  Bárcena  M.A.,  Flores  J.A.  & 

 Heussner S. 2012: 

Seasonal and interannual changes of planktic 

foraminiferal fluxes in the Gulf of Lions (NW Mediterranean) 

and their implications for paleoceanographic studies: Two 

 12-year sediment trap records. 

Deep-Sea Res. I Oceanographic 

Res. Pap. 

66, 26

40.

Rögl F. 1998: Paleogeographic considerations for Mediterranean and 

Paratehys seaways (Oligocene to Miocene). Ann. Naturhist. 

Mus. Wien 99A, 279–310. 

Rögl F. 1999: Mediterranean and Paratethys. Facts and hypotheses of 

an Oligocene to Miocene paleogeography (short overview). 

Geol. Carpath. 50, 339–349.

Rohling E.J., Jorissen F.J., Vergnaud-Grazzini C. & Zachariasse W.J. 

1993: Northern Levantine and Adriatic Quaternary planktic 

 foraminifera; Reconstruction of paleoenvironmental gradients. 

Mar. Micropaleontol. 21, 191

218.

Rosoff  D.B.  &  Corliss  B.H.  1992: An  analysis  of  recent  deep-sea 

 benthic foraminiferal morphotypes from the Norwegian and 

Green land  Seas.  Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 91, 

13–20.

Sachsenhofer  R.,  Leitner  B.,  Linzer  H.-G.,  Bechtel    A.,  Ćorić  S.,  

Gratzer R., Reischenbacher D. 

Soliman A. 2010: Depo-

sition, erosion and hydrocarbon source potential of the Oligo-

cene Eggerding Formation (Molasse Basin, Austria). Austrian J. 

Earth Sci. 103, 76

99.

Salmon K.H., Anand P., Sexton P.F. & Conte M. 2014: Upper ocean 

mixing controls the seasonality of planktonic foraminifer fluxes 

and associated strength of the carbonate pump in the oligo-

trophic North Atlantic. Biogeosci. Discus. 11, 12223

12254.

Scheiner F. 2015: Carbon and Oxygen Stable Isotope Ratio from 

 Foraminiferal Tests as a Key to the Paleoenvironmental Inter-

pretations in the Middle Miocene of the Carpathian Foredeep 

(Central Paratethys). Master thesis, Charles University in 

Prague, 1–139.

Scheiner F., Henning K., Milovský R. & Holcová K. 2016: Detailed 

geochemical evidence based on foraminiferal tests (δ 

13

C; δ 

18

O; 

Mg/Ca ratio) from the Lomnice borehole (Badenian, Carpathian 

Foredeep).  Abstract book. TMS Foraminifera and nannofossil 

groups joint meeting 2016, Angers, June 2016, 32–33.

Selmeczi I., Lantos M., BohnHavas M., Nagymarosy A. & Szegö E. 

2012: Correlation of bio- and magnetostratigraphy of Badenian 

sequences from western and northern Hungary. Geol. Carpath. 

63, 219–232. 

Sen Gupta B.K. & Machain-Castillo M.L. 1993: Benthic foraminifera 

in oxygen-poor habitats. Mar. Micropaleontol. 20, 183

201.

Seneš  J.  1961:  Paläogeographie  des  Westkarpatischen  Raumes  in 

 Beziehung zur ‘Ubringen Paratethys in Miozän. Geol. Práce 60, 

160–194.

Shcherbinina K. 2010: Response of early Paleogene nannofossils to 

periodically increased nutrient availability in the NE Peri- 

Tethys. Geophys. Res. Abstr. 12, EGU2010-13597.

background image

228

HOLCOVÁ

GEOLOGICA CARPATHICA

, 2017, 68, 3, 207 – 228

Schiebel R., Bijma J. 

Hemleben C. 1997: Population dynamics of 

the planktic foraminifer Globigerina bulloides from the eastern 

North Atlantic. Deep Sea Res. Part I: Oceanogr. Res. Pap. 44, 

1701

1713.

Schmuker B. 2000: Recent Planktonic Foraminifera in the Caribbean 

Sea: Distribution, Ecology and Taphonomy. Ph.D. Thesis, ETH 

Zurich, 1–179.

Schönfeld J. 2001: Benthic foraminifera and pore-water oxygen 

 profiles: a re-assessment of species boundary conditions at the 

western Iberian margin. J. Foram. Res. 31, 86–107.

Sjoerdsma P.G. & Van der Zwaan G.J. 1992: Simulating the effect of 

changing organic flux and oxygen content on the distribution of 

benthic foraminifera. Mar. Micropaleon. 19, 163–180.

Sztanó O. & de Boer P.L. (1995) Amplification of tidal motions in  

the Early Miocene North Hungarian Bay. Sedimentology 42,  

665–682.

Šutovská K. 1987: Foraminiferal paleoecology of the LR-9 and LR-

10 boreholes from the SE part of the Rimavská kotlina Basin. 

Miscell. Micropaleont. II/2, 89-100.

Šutovská-Holcová K., Vass D. & Kvaček Z. 1993: The Opatov Beds: 

Upper  Egerian  deltaic  sediments  in  the  Ipeľ  Basin.   Mineralia 

Slov. 25, 428–436 (in Slovak).

Takahashi K. & Okada H. 2000: Environmental control on the bio-

geography of modern coccolithophores in the southeastern Indian 

Ocean offshore of Western Australia. Mar. Micropaleontol. 39, 

73–86.

Thomas  E.,  Booth  L.,  Maslin  L.  &  Shackleton  N.J.  1995:  North-

eastern Atlantic benthic foraminifera during the last 45.000 

years: productivity changes as seen from the bottom up. 

 Paleoceanography 10, 545–562.

Tyszka J. 1994: Response of Middle Jurassic benthic foraminiferal 

morphogroups to dysoxic/anoxic conditions in the Pieniny 

 Klippen Basin, Polish Carpathians. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. 

Palaeoecol. 110, 55–81.

Utescher  T.,  Mosbrugger  V.,  Bruch  A.A.  &  Milutinovic  D.  2007: 

 Climate and vegetation changes in Serbia during the last 30 Ma. 

Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 253, 141–152.

Van den Akker T.J.H.A., Kaminski M.A., Gradstein F.M. & Wood J. 

2000: Campanian to Palaeocene biostratigraphy and palaeo-

environments in the Foula Sub-basin, west of the Shetland 

 Islands,  UK.  J. Micropalaeont. 19, 23–43.

Van der Zwaan G.J., Duijnstee I.A.P., den Dulk M., Ernst S.R., 

 Jannink  N.T.  &  Kowenhoven  TJ.  1999:  Benthic  foraminifers: 

proxies or problems? A review of paleoecological concepts. 

Earth Sci. Rev. 46, 213–236.

Vass D. 1995: The origin and disappearance of the Hungarian Palaeo-

gene Basins and the short term Lower Miocene. Basins in the 

Northern Hungary and Southern Slovakia. Slov. Geol. Mag. 2, 

81–95.

Vass D. & Elečko M. 1982: Litostratigraphic units of the Kiscellian−

Eggenburgian of the Rimava Basin and Cerová Upland. Geol. 

Práce Spr. 77, 111–124 (in Slovak).

Vass D. & Elečko M. 1989: Geology of the Rimavská kotlina Depres-

sion. Geologický Ústav Dionýza Štúra, Bratislava, 1–160. 

Vass D., Konečný V. & Šefara J. 1979: Geology of the Ipeľ basin and 

Krupinská planina Upland. Geologický Ústav Dionýza Štúra

Bratislava, 1–227. 

Vass  D.,  Hók  J.,  Kováč  P.  &  Elečko  M.  1993:  Succesion  of  the 

 Paleogene and Neogene tectonic events in the light of tectonical 

analysis. Mineralia Slov. 25. 79–82.

Vass  D.,  Elečko  M.  &  Konečný  V.  2007:  Geology  of  Lučenecká 

 

kotlina Depression and Cerová vrchovina Upland. Štátny 

geologický ústav Dionýza Štúra, Bratislava, 1–284.

Villa  G.  &  Persico  D.  2006:  Late  Oligocene  climatic  changes: 

 evidence from calcareous nannofossils at Kerguelen Plateau Site 

748 (Southern Ocean). Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 

231, 110–119.

Vink A. 2004: Calcareous dinoflagellate cysts in South and equatorial 

Atlantic surface sediments: Diversity, distribution, ecology and 

potential for palaeoenvironmental reconstruction. Mar. Micro-

paleontol. 50, 43–88. 

Wade B.S. & Bown P.R. 2006: Calcareous nannofossils in extreme en-

vironments: the Messinian Salinity Crisis, Polemi Basin,  Cyprus. 

Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 233, 271–286.

Wade B.S., Dutton A., Rosenthal Y., Olsson R.K., Berggren W.A. & 

Wright J.D. 2009: Geochemistry of “glassy” planktonic forami-

nifera from the uppermost Eocene: implications of vital effects 

for reconstructing sea surface temperatures. In: Crouch E.M., 

Strong C.P. & Hollis C.J. (Eds.): Climatic and Biotic Events of 

the Paleogene (CBEP 2009). GNS Science Miscellaneous Series 

18, 155–156. 

Wei W. 

&

 Wise S.W. 1990: Middle Eocene to Pleistocene calcareous 

nannofossils recovered by Ocean Drilling Program Leg 113 in 

the Weddell Sea. In: Barker P.F. & Kennett J.P. (Eds.): Procee-

dings of the Ocean Drilling Program, Scientific Results, College 

Station, TX (Ocean Drilling Program) 113, 639–666. 

Wells  P.  &  Okada  H.  1997:  Response  of  nannoplankton  to  major 

changes in sea surface temperature and movements of hydrolog-

ical fronts over site DSDP 594 (south Chatham Rise, southeast-

ern New Zealand), during the last 130 kyr. Mar. Micropalaeont. 

32, 341–363.

Winter A., Jordan R.W. & Roth P.H. 1994: Biogeography of the living 

coccolithophores in the oceans.  In:  Winter  A.  &  Siesser  W. 

(Eds.): Coccolithophores. Cambridge University Press, 

 Cambridge, 161–178.

Young J. 1998: Miocene. In: Bown P. (Ed.): Calcareous nannofossil 

Biostratigraphy, 1st edn. Kluwer Academic Publishers

 Dordrecht, 225-265.

Zágoršek K., Holcová K. & Trasoň T. 2007: Bryozoan event from 

Middle Miocene (Early Badenian) lower neritic sediments from 

the locality Kralice nad Oslavou (Central Paratethys, Moravia 

part of the Carpathian Foredeep. Int. J. Earth Sci. (Geol. 

Rundsch.) 97, 835–850.

Zachos  J.C.,  Pagani  M.,  Stone  L.,  Thomas  E.  &  Billups  K.  2001: 

Trends,  rhythms,  and  aberrations  in  global  climates  65  Ma  to 

present. Science 292, 686–693.

Ziveri P., Thunell R.C. & Rio D. 1995: Export production of coccolitho-

phores in an upwelling region: Results from San-Pedro Basin, 

Southern California Borderlands. Mar. Micropaleont. 24, 335–358.

Ziveri P., Baumann K.-H., Böckel B., Bollmann J. & Young J. 2004: 

Biogeography of selected Holocene coccoliths in the Atlantic 

Ocean.  In:  Theirstein  H.R.  &  Young  J.R.  (Eds.):  Coccolitho-

phores from molecular 

processes

 to global impact, 1

st

 edn. 

Springer Verlag, Berlin, 403–428.